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［摘要］ 18F-FDG是葡萄糖类似物，其代谢水平反映了细胞对葡萄糖的利用水平。根据18F-FDG的吸收与肿瘤病理类型及分化程度相关的原理，通过PET显像比较临床治疗前后肿瘤组织的FDG代谢变化，可有效运用于临床各种肿瘤治疗方法的疗效评估和预后判断。
［关键词］ 18F-氟代脱氧葡萄糖；疗效评价；预后
随着医学科学的发展，肿瘤治疗方法越来越多样化，但无论是传统的手术、放化疗，还是新型基因治疗、射频消融、合并冷冻、热疗、光疗等手段，对不同个体的疗效是截然不同的。所以在肿瘤临床实践中，制定个体化的治疗方案并及时评价该方案的疗效，变得非常重要。
18F-FDG是葡萄糖类似物,经葡萄糖转运子1( Gul-1)进入细胞内，在己糖激酶作用下，转化为6-磷酸氟代脱氧葡萄糖(18F-FDG-6-P)。肿瘤细胞葡萄糖代谢异常表现为：( 1)细胞膜Gul-1数量增加,对18F-FDG摄取增加；( 2)己糖激酶活性增高；( 3)18F-FDG-6-P不能进一步代谢；( 4)肿瘤细胞缺乏G-6-P酶,不能将18F-FDG-6-P代谢返回到18F-FDG形式；( 5)18F-FDG-6-P有带负电荷的磷酸基团,不能透过质膜弥散出细胞外。所以18F-FDG-6-P在肿瘤细胞内聚集。
大量研究经验证实［1］无论放疗、化疗或内分泌治疗，凡是对治疗有反应的瘤组织，其肿瘤增生减缓或停止，代谢明显减低，在PET显像时表现为瘤灶的FDG摄取较治疗前减低或无摄取，Wagner HN认为［2］原发灶或转移灶标准摄取值(SUV)<10,预后相对较好，生存率较高。相反SUV>10则预后差。这种表现可以在治疗开始后数日甚至数小时内表现出来，因此，可在治疗开始后早期为临床提供治疗是否有效的客观依据，协助临床确定下一步的治疗计划，而不必等待数周至数月，通过肿瘤的体积变化来确定治疗效果。经过治疗后的一段时间，病灶开始坏死、液化、纤维化，最终形成瘢痕，此时代谢会进一步减低，直至与正常组织相差无几或在量化指标上无统计学意义。相反肿瘤的原位复发时，主要表现为经过治疗的原发肿瘤组织上或旁边又出现与原来肿瘤组织一样的瘤灶，此时的表现为复发组织开始浓聚，标准摄取值SUV升高。
1 结直肠癌
虽然结肠癌和胰腺癌的动物模型显示［3］，18F-FDG摄取与糖酵解关键即己糖激酶的活性水平无关。但在临床上仍可应用18F-FDG PET检测组织细胞摄取利用葡萄糖的能力,反映肿瘤细胞的生存代谢状况，评价放、化疗治疗直结肠癌疗效。肿瘤细胞增殖活跃时，葡萄糖摄取利用多，浓聚18F-FDG程度高;放、化疗及冷冻去除治疗使肿瘤细胞受到损伤或肿瘤细胞死亡，浓聚18F-FDG减少或不浓聚。治疗后FDG PET的检查时间很关键，因为在化疗起始后，短期的损害反应所致的所谓闪烁现象可能短暂增加FDG的代谢。因此，评估化疗的疗效，提倡至少在化疗完成后，以避免假阳性。Langenoff等［4］报道23例结直肠癌96个肝转移病变。56个病灶行冷冻治疗后，PET随访发现51个病灶F-FDG摄取减少，肿瘤边缘18F-FDG活性增加；5个摄取增多，其中4个随访中证实为复发，1个是脓肿。王荣福等［5］用双探头符合探测技术，即单光子/正电子发射计算机断层符合线路成像(SPECT/PET)对22例大肠癌术后患者行18F-FDG代谢显像检测，以肿瘤组织与本底的摄取比(T/B)2.0为恶性，发现15例为阳性，无假阳性;7例阴性患者中，2例假阴性;诊断准确率、灵敏度、特异性、阳性预测值和阴性预测值分别为90.9%、88.2%、100.0%、100.0%和71.4%。Guillem等［6］对21例T3N1期的直肠癌患者行术前放疗，配合以5-FU为主的化疗，并分别于治疗前和治疗后4～5周2次行18F-FDG PET，评价其疗效，评价指标包括SUV值、肿瘤体积及总的糖酵解变化。结果显示，其中15例有效，PET和CT符合率分别为100%和78%，而且根据PET所显示的肿瘤体积及FDG显示的肉眼变化的诊断准确率(60%)，明显高于CT(22%)。笔者由此得出结论:18F-FDG PET可为适合行保肛手术的直肠癌患者提供不可或缺的可靠信息。结直肠癌肝转移后，仅有10%～15%的患者有机会手术切除，无法切除者约20%～25%对化疗有效。因此，早期准确发现无法切除而又化疗无效者，及时采取其他有效治疗手段，对延长这部分患者的生存期、提高其生存质量有重要意义。对于进行为期5～7周的放疗的结肠癌患者，第2次PET扫描应安排在何时进行，目前意见不一致，有学者认为以放疗结束后60天为最佳时机。Erdi等［7］则认为至少需3次PET检查，即放疗前、放疗至DT 50Gy时或最后一次分割放疗前2周及放疗后。
2 恶性淋巴瘤
如果治疗方法得当，霍奇金病(HD)和非霍奇金淋巴瘤(NHL)的部分患者可获治愈，但目前，对淋巴瘤分期以及治疗反应的评估主要依靠CT、组织病理和骨髓检查等，然而这些方法均有一定的局限性。其中，临床上常规应用的CT检查是依据组织受损的形态学基础或病灶形成，但对治疗后引起的非恶性瘢痕组织或其他炎性病灶，和早期疗效的准确评价、治疗后残留灶的准确鉴别以及复发灶的及时发现，CT很难鉴别。而FDG肿瘤显像可显示肿瘤代谢活性变化。肿瘤FDG摄取减少或消失是临床或亚临床水平治疗肿瘤有效的早期标志，及时评价疗效可修正临床恶性淋巴瘤的治疗方案［8］。在治疗反应的评价方面，无论在治疗过程中，还是在治疗后，FDG显像比CT或MRI更适于对淋巴瘤各种治疗方案的有效性进行评价［9］。杜欣等［10］对淋巴瘤35例(其中HD 5例、NHL 30例)根据WHO恶性淋巴瘤分类标准诊断，并用阿霉素为主的化疗方案行CHOP化疗。PET检查在初诊时或复发治疗前进行，部分病例行全身CT扫描。追踪时间中位数22.4个月。在化疗后的第7天就可通过18F-FDG活性来观察淋巴瘤的变化，通过对18例患者的追踪检查发现，PET检查阳性9例，1例假阳性；PET检测阴性8例，其中2例为假阴性。8例进展期患者在接受标准的6～8个周期的CHOP方案后，50%的NHL患者仍有残留病灶，预示可能有肿瘤的活性残存，复发可能性较大。Spaepen等［11］在对70例NHL的治疗过程中行18F-FDG PET检查，发现33例持续FDG摄取异常者均未达到完全缓解(CR);而另37例中，有31例PET扫描正常者，却在平均长达1107天的随访期内保持CR;多因素方差分析显示，治疗过程中的18F-FDG PET检查比国际预后指数(IPI)能更好地预测无进展生存率(PFS;P<1×10-7)和总生存率(OS;P<9×10-6)，而且可选择检查时机，有助于及时修改治疗方案，对目前治疗方案反应差者可换为更强的方案。Spaepen等［12］在另一组研究报道中指出，18F-FDG PET对进展性非霍奇金淋巴瘤和霍奇金病患者在化疗后1个周期即可做出预后的预测，在1个周期后18F-FDG PET扫描仍阳性的患者中，其90%复发后平均生存仅5个月；而阴性扫描的18F-FDG PET患者中有85%至少存活随访到18个月。化疗完成后18F-FDG仍持续性摄取则提示有残余性病变，18F-FDG PET阳性结果比阴性的病例明显提示预后较差。赵晋华等［13］对56例恶性淋巴瘤患者进行疗效分析，其中21例化疗患者化疗中FDG显像1次10例，相隔3个月显像2次10例，显像3次1例。12例FDG显像阳性，15例CT阳性，有3例患者普通CT及SPECT仪同机CT均可发现肿大淋巴结，但FDG图像及融合图像上均未发现FDG异常摄取。化疗中患者18F-FDG显像阴性考虑为化疗有效，肿瘤葡萄糖代谢活力明显减低。其中，有1例患者首次18F-FDG显像、骨显像及CT均异常。化疗3个月后复查，FDG显像完全正常，但骨显像及CT无明显变化。另有放化疗后10例，淋巴瘤切除术术后复查16例，对其进行手术后肿瘤残余病灶和放化疗后复发病灶探测,FDG显像既发现了手术部位的残留病灶，为术后放疗提供了肿瘤增殖活力的资料，还发现了1例HD患者术前未发现的纵隔病灶，临床因此改变了治疗方案。
3 肺癌
FDG PET在肺癌患者经手术或放疗后，鉴别局部治疗后改变与肿瘤的复发也非常有效。与单纯形态显像技术以肿瘤大小改变为判断依据不同，PET通过肿瘤组织对示踪剂的摄取变化反映细胞在治疗后生物学行为的改变，直接代表肿瘤细胞的生物活性。因此，治疗后示踪剂摄取下降说明治疗有效。早在20世纪90年代初期就有学者发现放化疗后PET检查结果与治疗效果相关，PET阴性者全部达到完全缓解(CR)，而阳性者( 摄取不变或升高)则表现为部分缓解(PR)或病情进展。而且，治疗响应在治疗后很短时间内( 1～4天)便可以表达出来，无疑对临床早期判断治疗效果、及时调整治疗方案有重要的参考作用。
PET也可用于在诊断肿瘤的同时( 即治疗前)推测预后及生存率。Chung JK等［14］对25例非小细胞肺癌患者行18F-FDG PET检查，比较葡萄糖转运蛋白1的表达水平和细胞增殖指数(proliferation index,PI)的关系，结果表明18F-FDG摄取在肿瘤中均与葡萄糖转运蛋白1表达相关，虽然非小细胞肺癌组中18F-FDG的摄取程度与PI无关，但大量的体内和体外实验证实，低分级、生长慢的肿瘤FDG摄取值要较分化差、生长快的肿瘤低。因为细胞生长需要能量，生长快的细胞葡萄糖的能力高。Dhital等［15］报道治疗前PET的标准摄取值SUV与患者预后相关，SUV<10、10～12、12～15、15～20及>20者1年生存率分别为75.2%、67.5%、63.6%、66.7%及16.7%,SUV>20者预后最差。另外Higashi等［16］的结果显示SUV<5时Ⅰ期肺癌患者5年无瘤生存率为88%，>5则下降为17%。Jeong等［17］发现SUV>7较<7者死亡率高5.8倍。
对于5年生存率很低的局部中晚期非小细胞肺癌(NSCLC)，CT对术前放、化疗疗效的判断往往与病理结果不符，一般会估计过高，而18F-FDG PET则可以较好地达到此目的。Ruy等［18］对26例Ⅲ期NSCLC患者分别于治疗前、术前化疗后2周行18F-FDG PET扫描，取SUV=3.0为界限，结果PET鉴别肿瘤残留的敏感性和特异性分别为88%和67%，对治疗前纵隔淋巴结分期的敏感性和特异性分别为75%和90%，对治疗后重新分期的敏感性和特异性分别为58%和93%。放疗后残留组织中的肿瘤细胞是否仍有活性，CT和MRI需1～3个月的随访才能观察到，而PET则在治疗后3天，通过检测葡萄糖代谢即可得出结果。Bury等还认为，PET比CT能更好地检测出肿瘤残留和复发，在预测疗效方面是CT扫描有效的补充手段。另有学者［18］用PET评价原发灶的放化疗疗效，其敏感性、特异性分别为88%和67%，纵隔淋巴结分别为58%和93%，造成评价纵隔淋巴结疗效敏感性降低的主要原因可能是扫描延期时间的影响。
4 脑肿瘤
脑肿瘤细胞生长速率加快，代谢旺盛，需要各种营养物质供给以完成能量代谢、蛋白质合成和细胞的增殖。脑组织不同于其他组织，体外数据显示，在恶性胶质瘤中，葡萄糖转运蛋白1的表达和线粒体内己糖激酶的活性都高于良性胶质瘤，这种葡萄糖转运蛋白1的高度表达和己糖激酶的高度活性又会引起肿瘤细胞的增殖和生长。Chung JK等［14］对13例脑胶质瘤患者行18F-FDG PET检查，比较他们的葡萄糖转运蛋白1的表达水平和细胞增殖指数(proliferation index,PI)的关系，结果表明18F-FDG摄取在两组肿瘤中均与葡萄糖转运蛋白1表达相关，胶质瘤组中18F-FDG的摄取程度与PI明显相关(r=-0.79,P<0.01)。
为客观评价脑肿瘤PET检测结果，目前最常用的半定量分析方法有:( 1)标准化摄取值(standardized uptake value,SUV)，但是有很多因素能影响SUV，如地塞米松、抗癫痫药和麻醉剂等都会降低脑葡萄糖代谢率，尤其是灰质的代谢。另外，对9岁以下儿童，脑对葡萄糖及氨基酸的摄取与年龄呈正相关［19］，因此单用SUV评价脑肿瘤的代谢，有时欠准确;( 2)肿瘤组织与正常组织的摄取比值(T/N)可克服上述因素的影响，其中包括肿瘤组织与正常白质的摄取比值(T/WM)、肿瘤组织与平均皮质摄取比值(T/MCU)、肿瘤组织与相应对侧脑组织摄取比值(T/CCR)等。
放射治疗对脑肿瘤的治疗起着重要的辅助作用，由于脑肿瘤特别是胶质瘤的侵袭特性，CT和(或)MRI上显示正常的部位常常已有肿瘤细胞的浸润，故影响了生物靶区的真实划定。当传统放射学提供的解剖信息不足时，PET提供的代谢信息一方面可提高对靶区的检出率，如复发性垂体腺瘤，另一方面能优化靶区的设定，如弥漫生长的肿瘤。已有学者对PET应用于放疗做了有益的尝试。Levivier M等［20］对57例拟做γ刀而MRI显示边界不清的脑肿瘤患者行11C-MET PET和18F-FDG PET检查，其中26例临床诊断为高分期脑肿瘤的患者行18F-FDG PET扫描以确定肿瘤中代谢最旺盛，即恶性度最高的部分，另外21例诊断为低分期脑肿瘤的患者行11C-MET PET扫描以明确肿瘤的侵袭范围，准确描绘肿瘤的边界。结果72个靶区中62个PET显示异常，其中69%明显改变了原由MRI确定的靶区。
20世纪90年代初即有学者对病理诊断是最好的预后因子提出质疑，他们认为不是组织学分级而是肿瘤的代谢活性可能才会更好预示肿瘤的生物学行为和患者的预后。Langleben DD等［21］连续回顾了1995～1999年的72例脑肿瘤病例，发现患者的临床转归更贴近于18F-FDG PET结果而非病理结果。例如，多形性星型细胞瘤为WHOⅡ级，属低级别肿瘤，却表现出恶性的生物学特性，如易间变甚至进展为胶质母细胞瘤(WHOⅣ级)，切除后易复发，PET图像上表现为18F-FDG的高摄取。Padma WV等［22］报道，18F-FDG低摄取患者94%生存期＞1年(平均28个月)，19%生存期＞5年，而呈18F-FDG高摄取的患者只有29%生存期＞1年(平均11个月)，没有患者＞5年。
5 头颈部肿瘤
因头颈部肿瘤术后和放、化疗后引起的解剖结构的移位以及局部水肿、瘢痕形成与肿瘤残留难以鉴别，使常规CT( MRI)显示病变部位结构紊乱；肿瘤复发与疗效很难判断。它可以从分子水平、局部血流分布、葡萄糖代谢确定肿瘤情况，而不受解剖结构的影响，对残留或早期复发病变的准确探查，可改变患者的治疗方案。
Davis JP等［23］研究头颈部原发部位残留或复发病变，发现FDG PET的敏感性略高于CT，分别是88%～100%对70%～92%。Terhaard等［24］在75例患者(67例喉，8例下咽)中进行了有关PET检查的前瞻性研究。认为在放疗以后怀疑喉癌复发时，FDG PET扫描应当是首选的诊断步骤，如果扫描阴性则活检不必要，如果扫描阳性而活检阴性，以及随访FDG摄取在降低，则局部复发的可能性极小。
Kao等［25］对Tc-MIBI SPECT、CT及FDG PET在鉴别鼻咽癌( NPC)复发或残余与治疗后反应中的作用进行了比较，他们对36例NPC患者在放疗后1个月分别进行头颈部Tc-MIBI SPECT、CT及FDG PET检查，并以活检作为金标准。结果CT的敏感性、特异性和准确性分别为73%、88%和83%；Tc-MIBI SPECT分别为73%、96%和89%；FDG PET分别为100%、96%和97%。而且在8例CT与Tc-MIBI SPECT不一致者中，FDG PET正确地区分了2例良性和6例复发或残余的NPC。
PET在治疗前可预测疗效，一般来说，恶性程度越高，18F-FDG摄取越多，预后也越差。Halfpenny等［26］研究了标准摄取值( SUV)与预后的关系。他们对73例新近诊断的鳞状细胞癌患者在治疗前进行了PET检查。所有原发肿瘤的平均SUV为7.16(2.30%～18.60%,90%可信限)，对资料进行单因素生存分析，发现累积存活随着肿瘤的分期、直径和SUV的增加而减少。同时，把SUV以10为界分为高和低两组，两组比较，SUV>10时则预后更差( P<0.01)。因此，高FDG摄取( SUV>10)是头颈部鳞状细胞癌预后差的标志之一。Allal等［27］的研究也得出类似的结论，他们对63例头颈部鳞癌患者于根治性放疗前行18F-FDG PET检查，发现25例治疗失败者的SUV明显高于治疗有效者，SUV高摄取者与低摄取者的3年局部控制率(P=0.01)和3年DFS(42%与79%，P<0.003)差异均有非常显著性，多因素方差分析显示，SUV是惟一影响DFS的预后因素，SUV>5.5的相对危险度为2.7，这提示FDG摄取与肿瘤的病理类型及分级明显相关，而与肿瘤体积大小的关系不大。Rege等［28］研究了12例头颈部鳞癌，中位随访40个月，发现代谢率低者获得了明显的局部控制(P<0.05)，生存期延长。此结果提示，放疗前PET检查可以对初次治疗后将获得长期局部控制的患者做出预测，也能筛选出需要更强的、改变分割方式的放疗方案或联合治疗的患者。
6 食管癌、胃癌
对接受化疗和放疗患者的随访，18F-FDG PET较其他常规方法更有用，因肿瘤的生化变化常先于形态学的改变。因此，肿瘤的18F-FDG PET检测为评价治疗反应提供了一个敏感的方法。Kelly S等［29］研究指出，18F-FDG PET发现的代谢变化对鉴定新的辅助治疗反应是敏感的和特异的，对18F-FDG PET摄取减少有反应者明显多于无反应者，代谢活性的减少与组织病理学结果密切相关，18F-FDG PET摄取的明显减少是治疗反应良好的表现。在国内徐海峰等［30］对38例治疗后食管癌及胃癌患者，分别进行常规PET扫描及随访，根据SUV值法判定：SUV>2.5为恶性病灶，判断为复发；SUV≤2.5为良性病灶，判断为预后良好。胃癌患者14例，6例显像未见异常，8例有不同程度的复发或转移；24例食管癌中4例PET显像未见异常，20例有不同程度的复发或转移；对于复发或转移患者，PET帮助临床选择了合适的再治疗方案，显像正常的患者经随访半年到2年未见异常,证实为预后良好。
7 乳腺癌
乳腺癌复发及疗效评估复发的准确分期对治疗计划非常重要。当形态影像对区分存活肿瘤和术后改变如纤维瘢痕或坏死结果不明时，FDG PET对评价乳腺癌患者极其有用。
Vranjeseviel［31］等回顾性分析61例乳腺癌患者的临床资料，以对比18F-FDG PET和CT预测疗效的作用。结果发现，18F-FDG PET的阴性和阳性预测值分别为93%和84%，而CT的阴性和阳性预测值分别为85%和59%;PET对预后的判断准确率为90%，而CT为75%;PET检查阴性和阳性患者的无病生存率(DFS)差异有显著性，而CT检查阴性和阳性患者的DFS差异却无显著性。Scheling等［32］对22例乳腺癌患者的资料进行了研究，认为以SUV值减少55%为标准，18F-FDG PET于第1周期化疗结束后即可鉴别治疗反应的优劣，其敏感性和特异性分别为100%和85%。Smith等［33］为探讨18F-FDG PET对乳腺癌化疗疗效的预测价值，对30例有原发灶和转移灶者，在4个周期的每次化疗前均行PET检查，结果发现，早在第1周期化疗结束后，FDG摄取下降20%时，即可以得到90%的敏感性和74%的特异性，鉴别出最终可达到CR的患者;治疗结束后，FDG摄取下降在无反应者与有残留者(P<0.003)、无反应者与达CR者(P<0.001)之间，差异有显著性。
18F-FDG PET还可以检测乳腺癌患者的雌激素受体(ER)密度和阻滞情况，评价三苯氧胺抗雌激素治疗的疗效。Mortimer等［34］对40例晚期乳腺癌在三苯氧胺治疗前和治疗后7～10天，均以18F-FDG PET和18F-雌二醇(18F-FES)PET进行检查，在有治疗反应的患者中，18F-FDG摄取减少了28.4%，而无反应者在治疗前后未发现明显差异;18F-FES检查的结果与此相似。故笔者认为，18F-FDG和18F-FES均可较好地预测ER(+)的晚期乳腺癌接受抗雌激素治疗的疗效。
8 总结
核医学显像检查作为一种非侵袭性的、可从代谢水平反复评价全身状况的检查方式，直观明了地对肿瘤的生理、代谢、增殖、耐药机制进行评价，通过PET、SPECT成像可量化评价肿瘤的增殖活性及乏氧状况，借以观察治疗早期的亚临床反应及治疗结束后的近、远期疗效，为制定个体化治疗方案和评估预后提供可靠依据。
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作者单位： 200020 上海，上海市胸科医院
(编辑：陈 沁)